EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México Jorge Alberto Acosta Gallegos Nádia Carolina García Álvarez Elizabeth Chiquito Almanza José Luís Anaya López

ISBN: 978-607-37-0723-7 Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. Centro de Investigación Regional Centro Campo Experimental Bajío Celaya, Guanajuato, México Folleto Técnico Núm. 31

Marzo 2017

SECRETARÍA DE AGRICULTURA, GANADEARÍA, DESARROLLO RURAL, PESCA Y ALIMETACIÓN Lic. José Eduardo Calzada Rovirosa Secretario

Lic. Jorge Armando Narváez Narváez Subsecretario de Agricultura

M. en C. Ricardo Aguilar Castillo Subsecretario de Alimentación y Competitividad

Lic. Héctor Velasco Monroy Subsecretario de Desarrollo Rural

Lic. Marcelo López Sánchez Oficial Mayor

INSTITUTO NACIONAL DE INVESTIGACIONES FORESTALES, AGRÍCOLAS Y PECUARIAS Dr. Luis Fernando Flores Luí Director General

Dr. Raúl Gerardo Obando Rodríguez Coordinador de Investigación, Innovación y Vinculación

M. en C. Jorge Fajardo Guel Coordinador de Planeación y Desarrollo

M. en C. Eduardo Francisco Berterame Barquín Coordinador de Administración y Sistemas

CENTRO DE INVESTIGACIÓN REGIONAL CENTRO Ing. Francisco Javier Manjarrez Juárez Director Regional

M. en C. Marco Antonio Audelo Benítez Director de Investigación

Dr. Víctor Pecina Quintero Jefe del Campo Experimental Bajío

El Mosaico Común y la

Raíz Negra del Frijol

Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Dr. Jorge Alberto Acosta Gallegos

Programa de frijol y garbanzo INIFAP-CE Bajío

M. en C. Nadia Carolina García Álvarez

Programa de frijol y garbanzo INIFAP-CE Santiago Ixcuintla

M. en C. Elizabeth Chiquito Almanza

Estudiante de Doctorado Instituto Tecnológico de Celaya

Dr. José Luís Anaya López

Programa de Biotecnología INIFAP-CE Bajío

INSTITUTO NACIONAL DE INVESTIGACIONES FORESTALES, AGRÍCOLAS Y PECUARIAS CENTRO DE INVESTIGACIÓN REGIONAL CENTRO CAMPO EXPERIMENTAL BAJÍO CELAYA, GTO., MÉXICO

El Mosaico Común y la

Raíz Negra del Frijol

Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Instituto Nacional de investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Progreso Núm. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, C. P. 04010, México D. F. Tels.: (55) 3871 – 8700 y 01 (800) 088 2222

ISBN: 978-607-37-0723-7 Folleto Técnico Núm. 31 Primera Edición 2017 Hecho en México

No está permitida la reproducción total o parcial de esta publicación, ni la transmisión de ninguna forma o por cualquier medio, ya sea electrónico, mecánico, por fotocopia, por registro u otro método, sin el permiso previo y por escrito a la institución.

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Contenido Introducción......................................................................................................

7

Agentes Causantes del Mosaico Común y la Raíz Negra......................

8

Distribución del BCMV y BCMNV en México............................................. 10 Sintomatología General.................................................................................. 11 Diagnóstico del Mosaico Común y la Raíz Negra.................................... 17 Transmisión del BCMV y BCMNV................................................................. 17 Transmisión por semilla..................................................................... 17 Transmisión de BCMV y BCMNV por áfidos.............................. 18 Transmisión mecánica........................................................................ 19 Manejo Integrado del Virus del Mosaico Común..................................... 20 Control de insectos vectores............................................................ 20 Eliminación de hospederos alternativos........................................ 21 Producción de semilla de frijol sana libre del BCMV................. 23 Prueba de germinación...................................................................... 23 Recomendaciones Generales................................................................. 24 Anexo 1: Guía de Manejo del Mosaico Común y la Raíz Negra del Frijol..................................................................................................................... 25 Agradecimientos.............................................................................................. 25 Referencias........................................................................................................ 26 Literatura Recomendada................................................................................. 31

5

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Introducción En México es cada vez mayor la incidencia de las enfermedades del frijol conocidas como mosaico común y raíz negra. Ambas pueden ser causadas por el Virus del mosaico común del frijol (BCMV) y el Virus necrótico del mosaico común del frijol (BCMNV) en función de los genes que posea la variedad de frijol infectada. El BCMV está ampliamente distribuido en las regiones productoras del Trópico Húmedo (Chiapas y Veracruz), Trópico Seco (Nayarit y Sinaloa) y El Bajío (Michoacán y Guanajuato), mientras que el BCMNV principalmente en las tropicales. Ambos virus producen síntomas similares como mosaico, enanismo, ampollado, rizado de las hojas y clorosis, se transmiten por semilla proveniente de plantas infectadas y entre plantas por áfidos; su incidencia está relacionada con la siembra de variedades susceptibles, y condiciones climáticas que favorecen la presencia de insectos vectores los cuales contribuyen al desarrollo de la enfermedad. Al sembrar variedades susceptibles estos virus pueden causar pérdidas en el rendimiento de hasta 80 % (Morales y Castaño, 1987; Chew et al., 2010). En plantas infectadas por BCMV al inicio del ciclo de cultivo, o aquellas que nacen de semilla infectada, se retrasa su crecimiento y producen menor cantidad de vainas y semillas que las plantas sanas; las vainas infectadas pueden tener menor tamaño y malformaciones (Conti et al., 2000; Mukeshimana et al., 2003). En México el frijol se produce en diversas regiones en dos principales ciclos de cultivo, en Primavera-Verano (PV) en el Altiplano, y en Otoño-Invierno (OI) en zonas bajas costeras del Pacífico del Golfo. Hasta el presente se utiliza el ciclo OI para la producción de semilla en los estados de Nayarit y Sinaloa, sin embargo, en esos estados se ha detectado alta incidencia del BCMV y del BCMNV, que causan el mosaico común y la raíz negra (Flores-Esteves et al., 2003; y Lepe Soltero et al., 2012 ). Debido a que ambos virus pueden transmitirse a la semilla de variedades de frijol susceptibles, pueden diseminarse entre regiones debido al intercambio y movilización de semilla. A través de estudios de genética clásica se identificaron cinco genes de resistencia en plantas de frijol que gobiernan las interacciones con ambos virus; el gen dominante I, que no es específico de la cepa, y los genes recesivos bc-u, bc-1, bc-2 y bc-3, específicos de la cepa, dos de los cuales tienen los alelos de resistencia: bc-1/bc-12 y bc-2/bc-22 lo que da un total de siete alelos que interaccionan con los diferentes patotipos de BCMV y BCMNV. Los genes de resistencia específicos de la cepa son independientes, pero se requiere al gen bc-u para la expresión de resistencia de los otros genes bc (Drijfhout, 1978).

7

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

La interacción del gen I con el BCMNV, o con cepas necróticas del BCMV, a temperaturas superiores a 30 °C puede causar la muerte de la planta (Kelly, 1997). La presencia de infecciones mixtas de BCMV y BCMNV en variedades como Pinto Saltillo, cuya semilla se produce en Nayarit y se siembra Durango, es preocupante pues la presencia de estos virus en Durango es baja, y aunque no se han observado variedades locales (criollas) con síntomas de raíz negra sí se han desarrollado nuevas variedades de tipo pinto utilizando a Pinto Saltillo como progenitor (Rosales-Serna et al., 2011), del cual pueden adquirir el gen I, y bajo condiciones ambientales apropiadas, las plantas de esas variedades podrían reaccionar con cepas del BCMV o del BCMNV introducidas de Nayarit, otras regiones del país o del extranjero. El control del BCMV y BCMNV puede lograrse mediante programas de certificación de semilla libre de enfermedades, la siembra de variedades resistentes y prácticas culturales. Actualmente en el INIFAP, el Programa de Frijol, en equipo con biotecnólogos, está trabajando en la introducción de fuentes de resistencia mediante cruzamientos y selección asistida para generar variedades resistentes con adaptación a las diferentes regiones productoras. Sin embargo, ante la poca disponibilidad de semilla certificada y de variedades de los diversos tipos de frijol con genes de resistencia a ambos virus, se deben considerar algunas medidas preventivas que contribuyen a reducir la incidencia de estas enfermedades y su diseminación. En este folleto, además de describirse la problemática y distribución de las enfermedades virales causadas por los BCMV y BCMNV, se presenta información para identificar las enfermedades de mosaico común y raíz negra, así como recomendaciones para prevenir o reducir su diseminación. Agentes Causantes del Mosaico Común y la Raíz Negra

El Virus del mosaico común del frijol (BCMV) y el Virus necrótico del mosaico común del frijol (BCMNV) son dos especies del género Potyvirus (Dijkstra y Khan, 1992). Hasta 1992 se consideraban como serotipos A y B de la misma especie del BCMV. A partir de ese año fueron reclasificados y actualmente se consideran como dos especies virales distintas (McKern et al., 1992; Mink y Sibernagel, 1992; Spence y Walkey, 1995). Del BCMV se han identificado y caracterizado varias cepas, y del BCMNV sólo cinco: TN-1, NL-3, NL-3K, NL-5 y NL-8. Todas las cepas conocidas de estos virus son transmitidas por varias especies de áfidos de manera no persistente (Larsen et al., 2005); también pueden transmitirse por semilla infectada, polen e inoculación mecánica. La transmisibilidad por semilla puede ser mayor al 50 % en función de la variedad sembrada, las condiciones 8

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

ambientales existentes durante el ciclo de producción y la cepa del virus (Morales y Castaño, 1987). Dependiendo del genotipo, ambas especies virales pueden producir síntomas similares, que incluyen mosaicos, enanismo, rizado de las hojas, y clorosis. Adicionalmente, pueden producir necrosis apical o sistémica (Kelly, 1997), conocida como raíz negra (Saiz et al., 1994), que normalmente causa la muerte de la planta. La raíz negra es una respuesta hipersensible sistémica que se produce en genotipos de frijol que poseen al gen I, e interaccionan con cepas de BCMV “inductoras de necrosis” como NL-2 y NL-6, o con cualquiera de las cepas de BCMNV. Aunque la respuesta hipersensible no previene la multiplicación del virus, sino más bien el movimiento y el establecimiento del virus en las células susceptibles, los genotipos de frijol que poseen el gen I no transmiten al BCMV o BCMNV a sus semillas, y debido a que las plantas con raíz negra normalmente mueren, este gen reduce el riesgo de que los áfidos dispersen al virus (Morales y Bos, 1988). La respuesta hipersensible puede variar desde una necrosis limitada a las venas de la hoja inoculada, hasta una necrosis severa de la planta completa, llamada síndrome de raíz negra. Si un cultivar que posee el gen I es inoculado con un aislado de BCMNV, se produce una reacción necrótica independientemente de la temperatura; a esta reacción se le conoce como necrosis independiente de temperatura (NIT). Pero si esa misma variedad es inoculada con un aislado de BCMV inductor de necrosis, se producirá una reacción necrótica muy similar a la inducida por BCMNV, siempre y cuando la temperatura sea superior a 30 °C. A este tipo de reacción se le conoce como necrosis dependiente de temperatura (NDT) (Feng et al., 2014). Recientemente se aisló e identificó en Estados Unidos la cepa BCMV RU-1M, que a diferencia de las otras cepas de BCMV descritas, es capaz de inducir necrosis a temperaturas inferiores a 30 °C en cultivares de frijol que tengan el gen dominante I y el gen recesivo bc-1 (Feng et al., 2014). Aunque la raíz negra se considera una enfermedad importante en algunas regiones, al ser una respuesta hipersensible sistémica a la inoculación con cepas necróticas de BCMV o de BCMNV, debe considerarse como un mecanismo de resistencia, ya que el gen dominante I previene a los genotipos de frijol de la infección sistémica crónica (mosaico) por estos virus, bloqueando el mecanismo primario de dispersión: su transmisión a través de la semilla infectada, así como el segundo modo de diseminación: su transmisión por varias especies de áfidos de manera no persistente (Morales, 2006). Es por ello que las variedades resistentes deben incluir, además del gen I, alguno de los genes bc, como bc-12, bc-22, o bc-3 que mitiguen o prevengan la reacción necrótica. 9

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Distribución del BCMV Y BCMNV en México

En México los primeros registros sobre el mosaico común se realizaron en la región del Bajío con base en los síntomas observados en las plantas de frijol. Desde la década de los sesenta se describió al mosaico común como una enfermedad importante (Crispín y Grogan, 1961; Montenegro, 1970) asociada principalmente al frijol de tipo Flor de Mayo de raza Jalisco (Singh et al., 1991). En Guanajuato esta enfermedad se describió como uno de los principales problemas fitopatológicos del frijol bajo riego (Crispín y Sifuentes, 1970; Montenegro, 1970), y entre 1970 y 1994 se detectó también en los estados de Puebla (Díaz-Plaza et al., 1992), Veracruz (López-Salinas et al., 1994) y Sonora (Jiménez-García y Nelson, 1986). En 2009 se describió al mosaico común entre las enfermedades importantes del frijol en el estado de Hidalgo (Garza et al., 2009). Con el uso de reacción en cadena de la polimerasa con transcriptasa inversa (RT-PCR por su siglas en inglés) e iniciadores específicos para cada especie viral, se detectó uno o ambos virus en 11 estados productores de frijol: Puebla, Campeche, Chiapas, Chihuahua, Durango, Guanajuato, San Luís Potosí, Tabasco, Tlaxcala, Veracruz y Zacatecas (Flores-Esteves et al., 2003), y en 2012 se detectaron ambos virus en cinco estados en los diferentes sistemas de cultivo: en Guanajuato en riego y temporal durante los ciclos otoño-invierno (O-I) y primavera-verano (P-V); en Sinaloa y Sonora en riego durante O-I; en Nayarit en humedad residual en el ciclo O-I, y en el trópico húmedo de Veracruz en temporal y humedad residual en los ciclos P-V y O-I. También se observaron infecciones mixtas en Nayarit (Lepe-Soltero et al., 2012). En Guanajuato primero se detectó al BCMV, pero posteriormente también al BCMNV (Figura 1) (Flores-Esteves et al., 2003; Lepe-Soltero et al., 2012) debido probablemente a la siembra de grano infectado de la variedad Flor de Junio Marcela procedente de Nayarit, práctica común que realizan productores cuando adquieren frijol en la central de abastos, para sus siembras. En las zonas productoras de frijol del Altiplano Semiárido y la Mesa Centra las primeras evidencias de raíz negra se observaron en siembras de frijol en terrenos de los Campos Experimentales del INIFAP, de manera paralela a la introducción de germoplasma portador del genI del Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA) o incluso de algunas áreas tropicales del país. Esta observación sugirió que en esas regiones había cepas de BCMNV cuya presencia no se había detectado previamente debido a que los cultivares usados carecían del gen I que interactúa con las cepas que producen la sintomatología de la raíz negra. También es posible que se hayan introducido cepas necróticas a las 10

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

regiones mencionadas, donde probablemente no existían (Anaya-López et al., 2015), ya que es común que investigadores y los propios productores traigan consigo semilla al regresar a sus comunidades después de trabajar en otras regiones del país o del extranjero.

Figura 1. Distribución de BCMV y BCMNV en México. En negro se indican los estados en los que se cultiva frijol bajo condiciones de temporal, y en gris en los que se hace con humedad residual o riego. Los círculos y estrellas indican la presencia de BCMV y BCMNV, respectivamente; en blanco y negro se indican los muestreos realizados en 2003 y 2012, respectivamente por Flores-Esteves et al. (2003) y Lepe-Soltero et al. ( 2012).

Sintomatología General

Los síntomas producidos por el BCMV y el BCMNV en frijol son el resultado de la interacción que ocurre entre la planta, el virus y el medio ambiente. En cultivares de frijol infectados por estos virus se pueden distinguir dos tipos de síntomas: el mosaico común (Figuras 2 y 3) y la necrosis sistémica o raíz negra (Figura 4) que conduce a la muerte de la planta. El mosaico común es la manifestación de la infección sistémica crónica causada por el virus en plantas que posean resistencia recesiva, conferida por un grupo de genes bc. Exceptuando la combinación de los genes recesivos bc-2 + bc-3, que se encuentra en el cultivar IVT7214, que confiere inmunidad a los siete patogrupos de BCMV y BCMNV (Drijfhout, 1978). La necrosis sistémica, o raíz negra, es el resultado de una reacción 11

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

hipersensible sistémica en cultivares con resistencia dominante conferida por el gen I. Dependiendo de la combinación genética del cultivar infectado, la raíz negra puede ser causada por BCMNV a cualquier temperatura, o por algunos patogrupos de BCMV a temperaturas superiores a 30 °C (Whitmer-Collmeret al., 2000). Un síntoma característico del mosaico común sobre la lámina foliar es la presencia de áreas de color verde oscuro bien definidas sobre un fondo verde claro (conocido como mosaico), distribuidas irregularmente (Figura 2A) o a lo largo de las nervaduras (Figura 3A). El mosaico también puede ir acompañado por otros síntomas como enrollamiento (Figuras 2B y 3B) y ampollamiento de las hojas (Figura 5A). En plantas inoculadas artificialmente con algunas cepas de BCMV y BCMNV se pueden observar coloraciones rojizas en las nervaduras principales (Figuras 5B y 5C), anillos de coloración rojiza (Figura 5D), manchas cloróticas (Figura 5E), y entramados de coloración rojiza en nervaduras secundarias (Figura 5F). Estos síntomas también pueden verse en plantas de frijol en condiciones naturales. La necrosis sistémica o raíz negra (Figura 4) se caracteriza por el deterioro rápido o gradual del sistema vascular de las hojas trifoliadas más jóvenes. Los síntomas pueden aparecer inicialmente como lesiones punteadas o lesiones necróticas localizadas (Figura 5G) que posteriormente se alargan y originan necrosis de las venas alrededor de las lesiones locales (Figura 4A). Las hojas trifoliadas más jóvenes sufren necrosis (Figura 4B) que se extiende hacia el tallo en forma de estrías necróticas (Figura 4C); eventualmente estas estrías afectan el sistema vascular de toda la planta, incluyendo las vainas, las cuales pueden exhibir lesiones necróticas locales. Las plantas enfermas se marchitan y mueren pocos días después de la aparición de la necrosis sistémica. Otros síntomas producidos por BCMNV y las cepas necróticas de BCMV en variedades de frijol que poseen el genI son las lesiones necróticas locales (Figura 5G), la necrosis de venas (Figuras 4A y 5H) conocida como “cruce de caminos”, y “pin-point” (Figura 5I), esta última es una lesión de aproximadamente 1 mm de diámetro relacionada con la resistencia a BCMNV NL-3 conferida por la combinación del gen dominante I más los genes recesivos bc-12 y bc-22 que se encuentra en el cultivar IVT7233 (Drijfhout, 1978). La raíz negra se considera una enfermedad letal del frijol, y en ocasiones, al causar una alta mortalidad de plantas provoca disminución del rendimiento en regiones donde los cultivares de frijol poseen únicamente resistencia mediada por el gen I y son infectadas por cepas de BCMNV y/o de BCMV inductoras de necrosis, como se ha observado en Nayarit con las variedades Pinto Saltillo y Negro Chapingo.

12

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

A

B C

B

A

Figura 2. Síntomas típicos de mosaico común. Planta de frijol en la etapa de desarrollo R6 (floración) de la variedad Jamapa colectada en campo en Nayarit. A) Mosaico en trifolios: áreas de color verde oscuro bien definidas sobre un fondo verde claro. B) Enrollamiento de trifolios. C) Deformación de trifolios jóvenes. Los síntomas son más visibles al observar las hojas a contraluz.

13

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

A

C B

Figura 3. Síntomas típicos de mosaico común. Planta de frijol en la etapa de desarrollo R7 (formación de vainas) de la variedad Jamapa colectada en campo en Nayaryt. A) Áreas de color verde oscuro bien definidas sobre un fondo verde claro a lo largo de las nervaduras B) Enrollamiento de trifolios. C) Deformación de trifolios jóvenes. Los síntomas se distinguen con nitidez al observar las hojas a contraluz.

14

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

A

B

C

Figura 4. Síntomas típicos de raíz negra. Planta de frijol en la etapa de desarrollo V4 (tercera hoja trifoliada) inoculada con la cepa de BCMNV NL-3. A) Necrosis de las venas alrededor de las lesiones locales. B) Necrosis de trifolios jóvenes. C) Estrías necróticas a lo largo del tallo. Los síntomas se distinguen mejor al observar las hojas a contraluz.

15

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

A

B

C

D

E

F

G

H

I

J

Figura 5. Planta de Frijol de la Variedad Negro Otomi. Gama de síntomas producidos por inoculación con la cepa NL-3 del BCMNV en genotipos con distintas combinaciones de genes de resistencia I y bc. A-F) Genotipos carentes del gen I y distintas combinaciones de genes recesivos bc. G-I) Genotipos con el gen I y distintas combinaciones de genes recesivo bc. A) Ámpulas en trifolios; B y C) Coloraciones rojizas en las nervaduras principales del haz y el envés de la hoja, respectivamente; D) Coloración rojiza en nervaduras principales y anillos o “ringspot” en hoja primaria; E) Manchas cloróticas en hoja primaria; F) Coloraciones rojizas en nervaduras secundarias; G) Lesiones necróticas localizadas en hoja primaria; H) Necrosis de nervaduras secundarias o “cruce de caminos”; I) Lesiones necróticas punteadas o “pin-point” en hoja primaria; J) Planta de frijol con síntomas típicos de raíz negra.

16

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Diagnóstico del Mosaico Común y la Raíz Negra

La identificación del BCMV y BCMNV basada únicamente en los síntomas que presenta la planta es imprecisa, ya que la gama de síntomas es amplia y depende de la cepa del virus y del genotipo de frijol inoculado, por ejemplo, en el trabajo de Lepe et al. (2012) un elevado porcentaje de plantas con síntomas putativos de BCMV resultaron negativas con la técnica de RTPCR. Además, hay otros virus como el Virus del mosaico de la soya (SMV) y el Virus del mosaico del caupí (BlCMV) que infectan al frijol y producen síntomas similares (Morales y Castaño, 2008). Por las razones mencionadas, la presencia de BCMV y BCMNV debe confirmarse mediante pruebas serológicas como ELISA (Ensayo por Inmunoabsorción Ligado a Enzimas), o molecularmente con técnicas como la RT-PCR. En el laboratorio de Biología Molecular de la Unidad de Biotecnología del INIFAP, Campo Experimental Bajío en Celaya, Gto., se cuenta con capacidad de detección e identificación de ambas especies virales. La prueba se puede realizar en cualquier etapa de desarrollo de la planta siempre que haya tejido fresco disponible. La colecta y envío de la muestra requieren de condiciones específicas, por lo que es necesario contactarse previamente con el encargado del laboratorio. En caso de que no se realice la prueba confirmativa, y ante la sospecha de la infección de la semilla, ésta no debe utilizarse para sembrar. Si se sospecha de infección por la presencia de los síntomas en el cultivo de frijol, es necesario atender las recomendaciones preventivas que se mencionan en el apartado “RECOMENDACIONES GENERALES” con el propósito de reducir la diseminación y las pérdidas en la producción. Transmisión del BCMV y BCMNV

Transmisión por semilla

El BCMV puede transmitirse al embrión de la semilla de plantas de frijol susceptibles (Hoch y Provvidenti, 1978 citado en Sastry, 2013). La transmisión de BCMV y BCMNV a la semilla producida por plantas infectadas sistémicamente puede ser hasta 50 % (Morales y Castaño, 1987), y es una de las principales formas de supervivencia de estos virus de una temporada a otra. Además de ser una fuente de inóculo, la semilla también ayuda a la perpetuación del virus durante largos períodos, ya que el BCMV puede persistir viable en la semilla de P. vulgaris por más de 30 años (Walters, 1962 citado en Sastry, 2013). Si se considera que en el campo puede haber plantas infectadas que pasen inadvertidas, y que los programas de certificación de semilla en

17

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

México no cuenten con las herramientas biotecnológicas para detectar al BCMV, las plantas derivadas de esa semilla serán la fuente inicial de virus para su transmisión por insectos vectores. Cabe mencionar que sólo las plantas q teunegan resistencia de carácter recesivo pueden transmitir el virus por la semilla. En algunos casos, los síntomas del BCMV pueden identificarse en las hojas primarias de plántulas nacidas de semilla infectada. La presencia en las hojas primarias de áreas de color verde oscuro bien definidas sobre un fondo verde claro es un indicativo de que provienen de semilla infectada (Figura 6), aunque en la mayoría de los casos los síntomas se observan más claramente en el primero o segundo trifolio de la planta. El porcentaje de semilla infectada por el BCMV depende tanto del cultivar de frijol de donde procede esa semilla, como de la etapa del cultivo en que ocurrió la infección. Cuando la planta ha alcanzado el estado de desarrollo en que se inicia la formación de las vainas, aproximadamente a las tres semanas de iniciada la floración, la probabilidad de que el virus infecte la semilla es baja (Morales y Castaño, 1987).

A

B

Figura 6. Síntomas de mosaico en hojas primarias de plantas de frijol infectadas a través de la semilla. Las hojas primarias de plántulas nacidas de semilla infectada por el BCMV pueden mostrar: A) Mosaicos, que son áreas de color verde oscuro bien definidas sobre un fondo verde claro, o B) Ámpulas y mosaicos.

Transmisión de BCMV y BCMNV por áfidos Varias especies de áfidos (Figura 7) son vectores del BCMV y del BCMNV, a los que transmiten de manera no persistente, esto quiere decir que el insecto vector puede adquirirlo de una planta infectada y transmitirlo a una planta sana en un lapso de 15 a 60 segundos. Las especies que pueden transmitir a estos virus son el pulgón o piojo del frijol (Aphis fabae), pulgón de las leguminosas (Aphis craccivora), pulgón del chícharo (Acyrthosiphon pisum), pulgón de la papa (Macrosiphum euphorbiae), y el pulgón verde del durazno (Myzus persicae) (Zitter, 1984). También se ha reportado la transmisión del BCMV por algunos áfidos de los cereales (Metopolophium dirhjoum, Rhopalosiphum padi, Schizapis graminum y Sitobion avenae) (Halbert et al., 1994). 18

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

A

B1

B2

C1

C2

D

E1

E2

Figura 7. Principales insectos vectores del BCMV) y del BCMNV. A) Pulgón o piojo del frijol. B1) Pulgón de las leguminosas. B2) Adulto alado de Aphis craccivora. C1 y C2) Pulgón del chícharo. D) Pulgón de la papa. E1) Pulgón verde del durazno. E2) Adulto alado de Myzus persicae. Fuente: http://aphid.aphidnet.org/species_list.php.



Transmisión mecánica

La transmisión mecánica ocurre cuando se rozan entre sí plantas sanas con plantas enfermas; por su cercanía entre surcos y la exposición a los implementos de labranza. Para que el virus penetre la cutícula de la planta sana es necesario que exista una herida. El BCMV y BCMNV puede transmitirse mecánicamente con los implementos de labranza y herramientas durante el cultivo y el deshierbe manual al dañar plantas infectadas y después sanas. Las plantas de siembras a triple y doble hilera tienen mayor riesgo que las establecidas a hilera sencilla. 19

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Manejo Integrado del Virus del Mosaico Común La siembra de semilla, proveniente de otras regiones, de variedades susceptibles infectada por BCMV y/o BCMNV, y la presencia de insectos vectores constituyen una amenaza constante de introducción y dispersión de cepas del virus, capaces de causar pérdidas de rendimiento. Además, la presencia de infecciones mixtas de estos virus, como las detectadas en Nayarit, México, en las variedades comerciales Costenay, Peruano, Mayocoba, Jamapa local, Azufrado Higuera, Azufrado criollo y Pinto Saltillo (Chiquito-Almanza et al., 2014), favorece la recombinación viral, produciendo cambios genéticos que pueden facilitar la adaptación del virus, modificar su virulencia o la gama de hospederos (Monci et al., 2002; García-Arenal y McDonald, 2003). La incidencia de cepas necróticas puede incrementarse a medida que se extiende la siembra de variedades susceptibles, o cuando la demanda del grano de estos cultivares en el mercado estimule su siembra en épocas que coincidan con la presencia de poblaciones altas de insectos vectores. El uso de variedades resistentes es una de las estrategias más efectivas para controlar la transmisión y dispersión del BCMV y BCMNV. Sin embargo, la incorporación de resistencia genética a las nuevas variedades no es un método exclusivo para el control de estos virus, y mientras se continúen sembrando variedades susceptibles, se debe ejercer un control estricto, asegurándose que la semilla de cultivares susceptibles usada para la siembra esté libre de enfermedades, incluyendo virus, así como del control de los áfidos antes mencionados. Solo a través de la integración de tácticas de manejo se puede reducir significativamente la incidencia del mosaico común y la raíz negra.

Control de insectos vectores

Generalmente los áfidos, especialmente las formas aladas, migran a los campos de frijol desde lotes vecinos, y una vez en el cultivo, pueden transmitir los virus a plantas susceptibles en pocos segundos. Es por ello que los plaguicidas fallan para controlar a los insectos vectores de virus como el BCMV y BCMNV, que son transmitidos de forma no persistente, ya que el vector infecta a su hospedero mucho más rápido de lo que el plaguicida puede matarlo, y aunque con su aplicación se puede disminuir la población y la dispersión de los vectores, resultan inefectivos cuando hay una migración continua de vectores transmisores de virus al cultivo (Mukhopadhyay, 2011). Otras desventajas del uso de insecticidas, es que pueden provocar mayor movimiento de los áfidos dentro del campo de cultivo, y en algunos casos incrementar la transmisión de los virus al matar a sus predadores naturales que podrían mantener bajas las poblaciones de áfidos, y aun cuando haya 20

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

insecticidas con actividad específica para los áfidos, el constante flujo de áfidos alados hace necesario que los insecticidas mantengan su actividad por largos periodos o se apliquen regularmente, lo que incrementa el costo (Hooks et al., 2007). Una buena práctica de control consiste en localizar áreas geográficas con una población baja de áfidos o sembrar frijol en épocas del año en que la ausencia del insecto sea conocida, verificar antes de la siembra que en la cercanía donde se va a sembrar no haya cultivos que sean hospederos de los áfidos que transmiten los virus al frijol, como los mostrados en la Figura 7, y establecer barreras vivas de cultivos altos, el más efectivo para reducir la infección de frijol por BCMV es el maíz, seguido por el sorgo (Dhanju et al., 1995). Estos cultivos reducen la incidencia de enfermedades e incrementan el rendimiento al interceptar el vuelo de los áfidos y reducir su virulencia. Cuando los áfidos buscan una planta hospedero, habitualmente pierden su “carga” viral después de hacer unas breves pruebas en una planta sana no susceptible. Si estos áfidos bajan y se alimentan de la planta hospedero susceptible, no tendrán oportunidad de transmitir el virus porque ya lo perdieron en la planta de la barrera. Adicionalmente, las plantas protectoras actúan como barreras físicas, reduciendo el número total de áfidos que entran en el cultivo (Hooks y Fereres, 2006; Hook et al., 2007). El uso de colores atractivos como trampas o repelentes para evitar el aterrizaje del vector en los cultivos susceptibles contribuye a minimizar la propagación de enfermedades virales. Los áfidos responden de manera diferente a las distintas longitudes de onda de la luz. Se ha reportado que los áfidos transmisores de BCMV se reducen de manera significativa mediante el uso de películas de polietileno plateadas (Satry, 2013). Sin embargo, la impredecible dinámica de las poblaciones de áfidos, hacen que el control de los insectos vectores no siempre sea eficaz. Eliminación de hospederos alternativos El BCMV y BCMNV son dos de las especies virales con el menor número de hospederos alternativos; están restringidos principalmente a las especies del género Phaseolus, particularmente a Phaseolus vulgaris (frijol común), y ocasionalmente en leguminosas silvestres como Rhynchosia minima (frijolillo). También se ha reportado a Vigna unguiculata (limoncillo), V. radiata (frijol vigna) y Crotalaria striata como hospederos naturales (Figura 8). De manera experimental el rango de hospederos que se encuentran en México incluye a las especies cultivadas Cicer arietinum (garbanzo), Glycine max (soya), Lens culinaris (lenteja), Vicia faba (haba), y a las especies Cajanus cajan (alverjón de mata), Canavalia ensiformis (canavalia), Crotalaria spectabilis, Macroptilium 21

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

lathyroides (frijolillo de monte), M. atropurpureum, Melilotus alba (Trébol de olor blanco), Sesbania herbácea, V. sativa (algarrobilla), V. villosa (veza de invierno), y Nicotiana clevelandii (Morales y Bos, 1988; Adams y Antoniw, 2006). Es por ello que para producir semilla libre de virus se deben eliminar del cultivo y su periferia a los hospederos alternativos, así como mantener las zanjas de riego libres de malezas y establecer barreras vivas.

A

B

C

D

E

F

G

H

I

J

K

L

M

N

O

P

Q

R

Figura 8. Hospederos de BCMV. A) Rhynchosia minima (frijolillo). B) Vigna unguiculata (limoncillo). C) V. radiata (frijol vigna). D) Crotalaria striata. E) Cicer arietinum (garbanzo). F) (soya). G) Lens esculenta (lenteja). H) Vicia faba (haba). I) Cajanus cajan (alverjón de mata). J) Canavalia ensiformis (canavalia). K) Crotalaria spectabilis. L) Macroptilium lathyroides (frijolillo de monte). M) M. atropurpureum. N) Melilotus alba (Trébol de olor blanco). O) Sesbania herbácea. P) V. sativa (algarrobilla). Q) V. villosa (veza de invierno). R) Nicotiana clevelandii. Fuente: http://naturalista.conabio.gob.mx.

22

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México



Producción de semilla de frijol sana libre del BCMV

La producción de semilla libre de virus ha sido una medida eficaz de control del BCMV, por ello, la opción más viable es su multiplicación en regiones alejadas de los cultivos comerciales del grano de frijol, en las que no hay áfidos vectores o su población es insignificante. Sin embargo, en México, por un lado, los escasos programas de certificación de semilla de fríjol se ocupan mayormente de la pureza genética, porque carecen de personal calificado y de técnicas para la detección del BCMV y BCMNV en la semilla de frijol y poder garantizar su calidad fitosanitaria; y por el otro, no existe entre los productores de frijol la cultura de adquirir y utilizar semilla certificada, lo que desincentiva la producción de la misma. Hasta el presente se ha recurrido a la multiplicación de semilla durante el ciclo O-I en los estados de Nayarit y Sinaloa, en los que desafortunadamente hay abundante presencia de BCMV y BCMNV. En EE.UU. y Canadá, el programa de certificación de frijol seco y ejotero contra BCMV se basa únicamente en inspecciones de campo. En los cultivos de frijol destinados a la producción de semilla básica no se permiten plantas enfermas por BCMV, y solo se admite 0.5 % y 1 % de plantas con mosaico común para la producción de semilla registrada y certificada, respectivamente. En Brasil, las líneas de frijol se examinan visualmente para identificar las principales enfermedades virales, particularmente BCMV, y las líneas aparentemente libres de virus se incrementan en invernaderos en condiciones libres de insectos. Esa semilla se multiplica por dos generaciones en condiciones de campo en las regiones áridas de Brasil, con inspección visual periódica para detectar síntomas virales antes de venderla a los productores de semilla certificada (Sastry, 2013). Se ha reportado que el uso de semilla certificada puede incrementar el rendimiento entre 30 y 100 % (Hamilton 1983 citado en Sastry, 2013). El INIFAP podría ofertar semilla de categoría básica libre de cualquier enfermedad para que compañías y productores organizados realicen, con la asesoría técnica adecuada, la multiplicación para obtener las categorías subsecuentes. Además, con el apoyo oportuno, el programa de mejoramiento genético en colaboración con el de biotecnología, podría incorporar la resistencia necesaria a las variedades comerciales de mayor demanda a través de un proceso de retrocruzamiento asistido acelerado.

Prueba de germinación

La prueba de germinación es el método más sencillo y económico para determinar la presencia del BCMV en la semilla. Esta se debe de realizar 23

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

antes de realizar la siembra en el campo, inclusive inmediatamente después de la cosecha para determinar si se utiliza o no como semilla el stock con que se cuenta. La prueba consiste en sembrar, de preferencia en un invernadero, en charolas o macetas una muestra de 1000 semillas para detectar, por lo menos, una semilla infectada en 100 sanas, cuando las plantas manifiesten los síntomas del mosaico en las hojas primarias (Figuras 6A y 6B) o en los primeros trifolios. Entre las limitaciones de este prueba está la interacción entre cepas del BCMV y algunos cultivares de frijol que puede resultar en síntomas no visibles; el espacio de invernadero que ocupan las bandejas de siembra (Figura 9), y los 15 a 20 días que se requieren para observar los síntomas. Aún y con estas limitaciones, es lo mínimo que deben hacer las organizaciones dedicadas a la venta de semilla de frijol.

Figura 9. Doctor Mauricio Castaño del Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT) identificando síntomas de mosaico común y raíz negra en plántulas de frijol.

Recomendaciones Generales Las medidas para el control del BCMV y BCMNV son de carácter preventivo, por lo que lo primordial es contar con plantas sanas libres de virus o usar variedades con reconocida resistencia genética. A continuación se enlistan algunas recomendaciones para reducir tanto la diseminación de estos virus como su impacto en el rendimiento del frijol. • Usar variedades de frijol resistentes al BCMV, BCMNV o a ambas especies virales. Entre las resistentes al BCMV para Guanajuato todas las del tipo Flor de Mayo: RMC, Bajío, M38, Anita, Eugenia y Dolores; así como las de Flor de Junio: Marcela, León y Dalia. Entre las de tipo 24

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

• Negro: 8025 y Guanajuato. La mayoría de las variedades de grano Negro desarrolladas para el Sureste y Golfo de México, también son resistentes. Todas estas variedades poseen el gen I. En la actualidad desconocemos si esas variedades poseen genes de resistencia del tipo recesivo. • Adquirir semilla certificada libre de virus o semilla proveniente de cultivos sanos que no presenten ninguno de los síntomas característicos del mosaico común o raíz negra. • Evitar la siembra de grano de procedencia desconocida como semilla. Producir la semilla en áreas alejadas de los cultivos comerciales del grano, en las que no haya insectos vectores o su población sea casi nula, y eliminar todas las plantas con síntomas sospechosos de la presencia de los virus. Establecer barreras con cultivos que no sean propensos a los áfidos como el maíz y el sorgo. • Evitar reusar como semilla el grano cosechado en lotes que presentaron plantas con alguno de los síntomas característicos del mosaico común o raíz negra. • Realizar recorridos de campo desde antes de la floración y hasta el término de la misma para eliminar las plantas enfermas, mismas que deben ser incineradas fuera del lote de producción. • Evitar el intercambio de semilla entre áreas y regiones, sobre todo en aquellas donde están presentes estos virus, como son los estados antes mencionados, particularmente Nayarit. • Si considera que la semilla pudiera estar infectada por alguno de estos virus, se pueden germinar muestras representativas y determinar la presencia o ausencia de síntomas en las hojas primarias y el primer o segundo trifolio de plántulas nacidas en ausencia de los insectos vectores. • En caso de decidir aplicar productos químicos para el control de insectos vectores asegurarse que sean los autorizados por la COFEPRIS para el cultivo de frijol.

25

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

ANEXO 1: Guía de Manejo del Mosaico Común y la Raíz Negra del Frijol

Síntomas

Prevención

Monitoreo

Medidas de Control

• Sembrar variedades resistentes a enfermedades

• Recorrer el área de cultivo a partir de la 2da. semana después de la siembra y hasta la floración

• Arrancar plantas con síntomas y quemarlas en lugares apartados del área de producción

• Si se observar síntomas en hojas: mosaicos, necrosis y enchinamiento de hojas siga las medidas de control que se indican

• Desinfectar las herramientas agrícolas antes y después de su uso

• Sembrar semilla libre de enfermedades • Establecer barreras vivas de maíz o sorgo en la periferia del cultivo • Fertilizar para nutrir y proporcionar vigor a las plantas • Desinfectar las herramientas antes y después de su uso

Mosaicos: Áreas de color verde oscuro bien definidas sobre un fondo verde claro

• Controlar los áfidos en el área de producción y colindantes

• Monitorear especialmente durante la floración • Usar trampas amarillas pegajosas para determinar la incidencia de vectores

• Colocar trampas amarillas de plástico con agua y jabón. Se sugiere poner una trampa en cada punto cardinal del cultivo y realizar revisiones semanales

• Eliminar las malezas que pueden ser hospederos alternativos, residuos de cultivos y plantas enfermas • Sembrar en épocas de baja incidencia de vectores • No sembrar grano o semilla proveniente de plantas enfermas

Necrosis de nervaduras secundarias o “cruce de caminos

Agradecimientos Esta publicación se financió con recursos de los proyectos “Ecogenómica de virus de frijol en poblaciones silvestres y domesticadas en el centro mesoamericano de domesticación del centro-occidente de México” del Fondo PDCPN2013-01 apoyo No. 214641 e “Identificación de virus que afectan la producción de frijol y desarrollo de marcadores moleculares para la selección asistida de variedades resistentes” del Fondo Fiscal 2014 No. SIGI: 10242732533. Se agradece en especial a todos los investigadores que con anterioridad abordaron esta problemática y cuya contribución permanece vigente. 26

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Referencias Adams J. M., Antoniw, J. F. 2006. DPVweb: a comprehensive database of plant and fungal virus genes and genomes. Nucleic Acids Res. 34: D382-D385. Anaya-López, J. L., Silva-Rosales, L., Montero-Tavera, V., Espejel, F., AcostaGallegos J. A. 2015. Challenges and opportunities on assisted selection of resistant beans to BCMV and BCMNV in Mexico. I. Dimension of the problem. Rev Mex Cienc Agríc. 6(3): 453-465. Chew-Madinavitia, Y. I., Velásquez-Valle, R., Mena-Cobarrubias, J., GaytánMascorro, A. 2010. Virus de frijol en la Comarca Lagunera y Zacatecas. INIFAP, Campo Experimental Zacatecas. Calera de Víctor Rosales, Zacatecas. 41 p. (Folleto Técnico Núm. 29). Conti, M., Gallitelli, D., Lisa, V., Lovisolo, O., Martelli, G. P., Ragozzino, A., Rana, G. L., Vovlas, C. 2000. Principales virus de las plantas hortícolas. Ediciones Mundi-Prensa. Madrid, España. 206 p. Crispín, M. A., Sifuentes, J. A. 1970. Enfermedades y plagas del frijol en México. INIA, SAG. Chapingo, México. 46 p. (Folleto de Divulgación Núm. 39). Crispín, M. A., Grogan, R. G. 1961. Seed transmission of bean mosaic viruses. Phytopathology. 51: 452-456. Chiquito-Almanza, E., Acosta-Gallegos, J. A., García-Álvarez, N. C., Cuellar, W., Martínez-Martínez, T. O., Anaya-López, J. L. 2014. Detection of virus damaging the dry bean crop in Nayarit, Mexico. J Chem Biol Phys Sci. Special Issue, Section E. 4(5): 48-55. Dhanju, K. S., Chowfla, S. C., Handa, A. K. 1995. Effect of barrier crops and spacing on the incidence of mosaic disease and yield of French bean. Legume Res. 18: 113-116. Díaz-Plaza, R., Téliz, O. D., Muñoz-Orozco, A. 1992. Efecto de las enfermedades en frijol de temporal en la Mixteca Poblana. Rev Mex Fitopatol. 9: 21-30. Dijkstra, J., Khan, J. A. 1992. A proposal for a bean common mosaic subgroup of potyviruses. Arch Virol. Supplementa. 5: 389-395.

27

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Drijfhout, E. 1978. Genetic interaction between Phaseolus vulgaris and bean common mosaic virus, with implications for strain identification and breeding for resistance. Doctoral Thesis, University of Wageningen, Holland. 98 p. Feng, X., Poplawsky, A. R., Nikolaeva, O. V., Myers, J. R., Karasev, A. V. 2014. Recombinants of bean common mosaic virus (BCMV) and genetic determinants of BCMV involved in overcoming resistance in common bean. Phytopathology. 104(7): 786-793. Flores-Estéves, N., Acosta-Gallegos, J. A., Silva-Rosales, L. 2003. Bean common mosaic and bean common mosaic necrosis virus in Mexico. Plant Dis. 87: 21-35. García-Arenal, F., McDonald, B. A. 2003. An analysis of the durability of resistance to plant viruses. Phytopathology. 93:941-952. Garza, G. R., Garza-García, D., Campos A. E. 2009. Enfermedades del frijol en el estado de Hidalgo. Guía para su identificación y control. INIFAP. Campo Experimental del Valle de México. Coatlinchán, Texcoco, Estado de México. 31 p. (Folleto Técnico Núm. 30). Halbert, S., Mink, G. I., Silbernagel, M. J., Mowry, T. M. 1994. Transmission of bean mosaic virus by cereal aphids (Homoptera: Aphididae). Plant Dis. 78(10): 983-985. Hooks C. R., Fereres, A. 2006. Protecting crops from non-persistently aphid-transmitted viruses: a review on the use of barrier plants as a management tool. Virus Res. 120:1–16. Hook, C. R., Fereres, A., Wang, K. H. 2007. Using protector plants to guard crops from aphid-borne non-persistent viruses. Soil Crop Manag. 18: 1-7. Jiménez-García, E., Nelson, M. R. 1986. Los virus del frijol en las áreas agrícolas de Sonora. INIFAP. Campo Agrícola Experimental Costa de Hermosillo. Hermosillo, Sonora, México. 16 p. (Folleto Técnico Núm. 2). Kelly, J. D. 1997. A review of varietal response to bean common mosaic potyvirus in Phaseolus vulgaris. Plant Var Seeds. 10: 1-6.

28

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Larsen, R. C., Miklas, P. N., Druffel, K. L. Wyatt, S. D. 2005. NL-3 K strain is a stable naturally occurring interspecific recombinant derived from Bean common mosaic necrosis virus and Bean common mosaic virus. Phytopathology. 95: 1037-1042. Lepe-Soltero, D., Sánchez-García, B. M., Jiménez-Hernández, Y., SalinasPérez, R. A., García-Neria, M. A., González de León, D., Becerra-Leor, N. E., Acosta-Gallegos, J. A., Silva-Rosales, L. 2012. Presence of BCMV and BCMNV in five dry bean-producing states in Mexico. Trop Subtrop Agroecosyst. 15: 313-321. López-Salinas, E., Durán-Prado, A., Becerra-Leor, E. N. 1994. Manual de producción de frijol en el estado de Veracruz. INIFAP. Campo Experimental Cotaxtla. Veracruz, Veracruz, México. 29 p. (Folleto para Productores. Núm. 7). McKern, N. M., Mink, G. I., Barnett, O. W., Mishra, A., Whittaker, L. A., Silvernagel, M. J., Ward C. D., Shukla, D. D. 1992. Isolates of bean common mosaic virus comprising two distinct potyviruses. Phytopathology. 82: 923-929. Mukhopadhyay, S. 2011. Plant virus vector. Epidemiology and management. Science Publ. & CRC Press. New York. 503 p. Mink, G. I., Silbernagel, M. J. 1992. Serological and biological relationships among viruses in the bean common mosaic virus subgroup. Arch Virol. Supplementa. 5: 397-406. Monci, F., Sánchez-Campos, S., Navas-Castillo, J., Moriones, E. 2002. A natural recombinant between the geminiviruses Tomato yellow leaf curl sardinia virus and Tomato yellow leaf curl virus exhibits a novel pathogenic phenotype and is becoming prevalent in Spanish populations. Virology. 303: 317-326. Montenegro, B. A. 1970. Identificación de los principales virus del frijol en el estado de Guanajuato y evaluación de la resistencia de veinte variedades. Tesis de Maestría. Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas. Chapingo, Estado de México. 60 p. Morales, F. J. 2006. Common Beans. In  Natural resistance mechanisms of plants to viruses. Loebenstein, G., Carr, J.P. (Eds.). Springer. 367 p.

29

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Morales, F. J., Castaño, M. 1987. Seed transmission characteristics of selected bean common mosaic virus strains in differential bean cultivars. Plant Dis. 71: 51-53. Morales, F. J., Bos, L. 1988. Bean common mosaic virus. [Consultado 17 de junio de 2015] En línea: http://www.dpvweb.net/dpv/showdpv. php?dpvno=337. Mukeshimana, G., Hart, L. P., Kelly, J. D. 2003. Bean common mosaic virus and bean common mosaic necrosis virus. Michigan State University. East Lansing, Michigan, United States. 2 p. (Extension Bulletin E-2894). [Consultado 24 de abril de 2015] En línea: http://www.pestid.msu.edu/ wp-content/uploads/2015/01/BCMV_BCMNV.pdf. Rosales-Serna, R., Acosta-Gallegos, J. A., Ibarra-Pérez, F. J., Cuéllar-Robles, E. I. 2011. Pinto Bravo: nueva variedad de frijol para el Altiplano Semiárido de México. Rev Mex Cienc Agríc. 2: 985-991. Saiz, M., Castro, S., De Blas, C., Romero, J. 1994. Serotype-specific detection of bean common mosaic potyvirus in bean leaf and seed tissue by enzymatic amplification. J Virol Methods. 50: 145-154. Sastry, K. S. 2013.  Mechanism of Seed Transmission. In Seed-borne plant virus diseases. Sastry, K.S. (Eds.). Springer Science & Business Media. 327 p. Singh, S. P., Gepts, P., Debouck, D. G. 1991. Races of common bean (Phaseolus vulgaris Fabaceae). Econ Bot. 45: 379-396. Spence, N. J., Walkey, D. G. A. 1995. Variation for pathogenicity among isolates of bean common mosaic virus in Africa and a reinterpretation of the genetic relationship between cultivars of Phaseolus vulgaris and pathotypes of BCMV. Plant Pathol. 44: 527-546. Whitmer-Collmer, C., Fisher-Marston, M., Taylor, J. C., Jahn, M. 2000. The I gene of bean: a dosage dependent allele conferring extreme resistance, hypersensitive resistance, or spreading vascular necrosis in response to the potyvirus bean common mosaic virus. Mol Plant Microbe In. 11: 1266-1270.

30

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Zitter, T. A. 1984. Virus diseases of snap and dry beans. Cornell University. New York, United States. 2 p. (Fact Sheet 729.30). [Consultado 24 de abril de 2015] En línea: http://vegetablemdonline.ppath.cornell.edu/factsheets/ Virus_Beans.htm. Literatura Recomendada Para ampliar el conocimiento sobre estos virus y sus medidas de control se recomienda la siguiente literatura especializada. Anaya-López, J. L., Silva-Rosales, L., Montero-Tavera, V., Espejel, F., AcostaGallegos, J. A. 2014. Retos y oportunidades en la selección asistida de frijol resistente a BCMV y BCMNV en México. I. Dimensión del problema. Rev Mex Cienc Agríc. 6(3): 453-465. Chiquito-Almanza, E., Acosta-Gallegos, J. A., García-Álvarez, N. C., Cuellar, W., Martínez-Martínez, T. O., Anaya-López, J. L. 2014. Detection of virus damaging the dry bean crop in Nayarit, Mexico. J Chem Biol Phys Sci. Special Issue, Section E. 4(5): 48-55. Cid-Ríos, J. A., Reveles-Hernández, M., Velásquez-Valle, R., MenaCovarrubias, C. J. 2014. Producción de semilla de frijol. INIFAP, Campo Experimental Zacatecas. Calera, Zacatecas, México. 69 p. (Folleto Técnico Núm. 63). [Consultado 24 de abril de 2015] En línea: http:// zacatecas.inifap.gob.mx/publicaciones/produccionS emillaFrijol.pdf Fernández, F., Gepts, P., López, M. 1982. Etapas de desarrollo de la planta de fríjol común: guía de estudio. CIAT. Palmira, Colombia. 33 p. Flores-Estévez, N., Acosta-Gallegos, J. A., Silva-Rosales, L. 2003. Bean common mosaic virus and Bean common mosaic necrosis virus in Mexico. Plant Dis. 87(1): 21-25. Hamilton, R. I. 1983. Certification schemes against seedborne viruses in leguminous hosts, present status and further areas for research and development. Seed Sci Technol. 11:1051-1062. Lepe-Soltero, D., Sánchez-García, B., Jiménez-Hernández, Y., Salinas-Perez, R., García-Neria, M. A., González de León, D. R., Becerra-Leor, E. N., Acosta-Gallegos, J. A., Silva-Rosales, L. 2012. Presence of BCMV and BCMNV in five dry bean-producing states in Mexico. Trop Subtrop Agroecosyst. 15(2): 313-321. 31

EL MOSAICO COMÚN Y LA RAÍZ NEGRA DEL FRIJOL Identificación de síntomas, manejo y su distribución en México

Morales, F. J. 1980. El mosaico común del fríjol: Metodología de investigación y técnicas de control. CIAT. Palmira, Colombia. 23 p. [Consultado 24 de abril de 2015] En línea: http://ciat-library.ciat.cgiar.org/ciat_digital/ CIAT/12601.pdf SENASICA. 2011. Listado de plaguicidas de uso agrícola. Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad agroalimentaria. México. 1939 p.

32

Comité Editorial del CIRCE Presidente

Ing. Francisco Javier Manjarrez Juárez Créditos Editoriales Revisión técnica

Dr. Luis Antonio Mariscal Amaro Dr. Francisco Ibarra Pérez Dr. Noé Becerra Leor Dra. Rosa Navarrete Maya Edición

M.C. Santa Ana Ríos Ruíz Tipografía, formación y diseño

Lic. Leticia Zaldivar Reza Fotografías

Dr. José Luis Anaya López Coordinación de la producción

M.C. Santa Ana Ríos Ruíz

Código: MX-0-310803-15-06-30-09-31

Esta publicación se terminó de editar en marzo de 2017 Campo Experimental Bajío, km 6.5 carr. Celaya-San Miguel de Allende Celaya, Gto. Tels.: 01 (800) 0882222 ext: 85227 y 85221 Distribucion electrónica.

www.sagarpa.gob.mx www.inifap.gob.mx

Mayores informes Campo experimental bajío Km 6.5 Carr. Celaya-san miguel de allende C.P. 38110 Celaya, guanajuato Tel.: 01 (800) 088 2222 Ext. 85227 Y 85221 Correo electrónico: [email protected] [email protected]