Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Núm.1, Enero-Junio, 2011

Uso de rarefacción para comparación de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala Use of rarefaction for species richness comparisons: the case of the understory birds in the influence zone of the Laguna Lachuá, Guatemala Cristian Kraker-Castañeda* y Ana José Cóbar-Carranza Escuela de Biología, Universidad de San Carlos de Guatemala, Edificio T -10, Segundo Nivel, Ciudad Universitaria, Guatemala, Guatemala, Centro América. *Correspondencia: [email protected] Resumen. Un problema teórico frecuente en ecología de comunidades es no poder hacer una comparación objetiva de la riqueza de especies hasta que las diferencias en tamaño muestral sean corregidas. Con el objetivo de ejemplificar cómo la estandarización por medio del método de rarefacción basada en individuos, permite una comparación más apropiada cuando los únicos datos disponibles son listados de especies y sus abundancias, se analizó la riqueza de especies de aves de sotobosque capturadas con redes de niebla en dos usos de suelo con distinto grado de perturbación en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala. Se documentaron un total de 229 aves de 59 especies, 46 residentes y 13 migratorias. Con un esfuerzo estándar de 154 horas∙red se capturaron 143 individuos de 46 especies en el uso de suelo con grado de perturbación intermedio (Pi) y 86 individuos de 28 especies en el uso de suelo con grado de perturbación bajo (Pb). Entre sitios se compartieron 15 especies. Para una muestra estándar de 86 individuos, la diferencia de riqueza de especies fue estadísticamente significativa, con 37 especies en Pi y 28 especies en Pb. Palabras clave: aves, rarefacción, Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala. Abstract. A common problem in community ecology is that, theoretically, objective comparisons of species richness cannot be obtained until differences in sample size are corrected. With the objective of exemplify how standardization by means of the individualbased rarefaction method allows more accurate comparisons when the only data available are species lists and their abundance, species richness was analyzed for understory birds captured with mist nets in two sites with different degrees of disturbance in the zone of influence of the Laguna Lachuá National Park, Guatemala. A total of 229 birds belonging to 59 species were documented, with 46 resident species and 13 migratory species. With a standard effort of 154 net∙hours, 143 individuals belonging to 46 species were captured in the site with an intermediate degree of disturbance, and 86 individuals belonging to 28 species were captured in the site with a low degree of disturbance. There were 15 species shared between the two 60 Cita suge rida: Kraker-Castañeda, C. & A. J. Cóbar-Carranza. 2011. Uso de rarefacción para la comparación de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

Kraker-Castañeda & Cóbar-Carranza sites. For a standard sample of 86 individuals, the difference in species richness was found to be statistically significant, with 37 species in the site with an intermediate degree of disturbance and 28 species in the site with a low degree of disturbance. Keywords: birds, rarefaction, Laguna Lachuá National Park, Guatemala.

Introducción El estudio de la diversidad biológica es fundamentalmente una disciplina comparativa; aparentemente la riqueza de especies es su expresión más simple y conceptualmente puede ser definida como el nú mero de especies de un taxón particular en un ensamb le (Magurran, 2004). Una de las mayores complicaciones con las estimaciones de la riqueza de especies es su dependencia del tamaño muestral (Magurran, 2004), ya que aún cuando se estandarizan los esfuerzos de recolecta, éstos tamaños difícilmente son iguales. Los conteos de riqueza de especies son muy sensibles al número de individuos muestreados y al número, tamaño y arreglo espacial de las muestras (Gotelli y Colwell, 2011). En la literatura se han propuesto cálculos simp les para minimizar los efectos del tamaño muestral, por ejemplo, los índices de Margalef y Menhinick, que al dividir la riqueza nu mérica por el número de ind ividuos que constituyen la muestra, buscan corregir este problema, sin embargo, está demostrado que este ajuste sigue siendo insuficiente (Magurran, 2004). En otras palabras, la sensibilidad al esfuerzo de muestreo no puede ser eliminada al reescalar la riqueza de especies como una relación entre el conteo de especies y el de individuos, de muestras o cualquier otra med ida de esfuerzo (Gotelli y Co lwell, 2011). La rarefacción es un método que fue propuesto para comparar el nú mero de especies cuando las muestras diferían en tamaño (Gotelli y Colwell, 2011), estima a la riqueza de especies en función del tamaño de muestra más pequeño (Gotelli y Entsminger, 2001). Este procedimien-

to tiene varios supuestos: las muestras que son obtenidas por técnicas distintas y comunidades que son intrínsicamente distintas no pueden ser comparadas; se supone que los individuos se encuentran distribuidos al azar, de lo contrario hay una sobreestimación de la riqueza de especies; debido a que se converge en las muestras de menor tamaño, el muestreo debe ser suficiente como para caracterizar a la co munidad (Magurran, 2004). Además, las estimaciones pueden estar sesgadas si el muestreo es inadecuado o si las muestras son obtenidas a partir de sitios con diferencias considerables en la distribución de abundancia entre las especies, es decir, la subestimación de la riqueza de especies depende del nivel de dominancia en el conjunto de datos (Magurran, 2004). El objet ivo de este estudio fue ejemplificar có mo por med io de la estandarización con el método de rarefacción basado en individuos , es posible llevar a cabo comparaciones objetivas de la riqueza de especies cuando los únicos datos disponibles son listados de especies y sus abundancias , además de proveer cálculos de la variabilidad de dichas estimaciones para establecer la significancia estadística de las diferencias resultantes, esto tomando como ejemplo un inventario parcial de aves de sotobosque capturadas con redes de niebla en dos usos de suelo con distinto grado de perturbación en la zona

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de influencia del Parque Nacional perturbación producto de las actividades Laguna Lachuá (PNLL), Guatema la. humanas, principalmente agropecuarias. El d iseño contempló un factor (uso de Materiales y métodos suelo) con dos niveles: grado de perturbación intermedio (dos guamiles o El PNLL se ubica dentro de las acahuales con antigüedad aproximada coordenadas 15°46’54”, 15°49’16”, de 10 a 15 años, en adelante 15°59’11”, 15°57’19” N y 90°45’14”, denominados Pi, con coordenadas 90°34’48”, 90°29’56”, 90°45’26” W, 15°58’24.86” N, 90°38’39.51” W y con una superficie apro ximada de 145 15°57’50.54” N, 90°38’7.06” W) y km2 (Monzón, 1999; Figura 1). Según grado de perturbación bajo (dos las zonas de vida de Holdridge en el área frag mentos de bosque maduro, en se encuentra un bosque muy húmedo adelante denominados Pb, con subtropical (cálido) (Castañeda, 2008). coordenadas 15°55’57.62” N, Las especies vegetales características de 90°37’31.02” W y 15°56’2.63” N, esta zona de vida son Orbigynia cohune, 90°36’45.05” W) (Figura 1). Terminalia amazona, Brosimum alicastrum, Cecropia pentandra, Las capturas se llevaron durante la época Vochysia guatemalensis, Lonchocarpus migratoria utilizando redes de niebla de spp. y Virola spp. El estudio se llevó a 12 m de longitud, 2.5 m de altura y 38 cabo en la zona de influencia del mm de luz de malla, ab iertas durante PNLL, en la cual se encuentra un siete horas a partir del amanecer. mosaico de hábitats con distinto grado de

Figura 1. Ubicación geográfica del Parque Nacional Laguna Lachuá (PNLL), Alta Verapaz, Guatemala. Se indican los puntos de captura de aves de sotobosque en la zona de influencia del PNLL. Pi= perturbación intermedia y Pb= perturbación baja.

El esfuerzo de captura se expresó como el número de redes colocadas por el total de horas muestreadas (Ralph et al., 1996).

En cada tratamiento se llevó a cabo un esfuerzo estándar de 154 horas∙red. Para cada ave capturada se registró el peso, longitud de ala, sexo en caso de dimorfis mo sexual y presencia de mudas

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Kraker-Castañeda & Cóbar-Carranza

(Ralph et al., 1996). Además, se infirió la condición reproductiva por medio de la presencia de parche de anidación (Ralph et al., 1996). La identificación taxonó mica se hizo med iante las guías ilustradas de Howell y Webb (1995) y Preston (1998). Para la nomenclatura taxonó mica se siguió el Check -List of North American Birds de la American Ornithologists’ Union (AOU por sus siglas en inglés) (AOU, 1998). Además, se determinó si las especies estaban clasificadas en el Listado de Especies Amenazadas (LEA) del Consejo Nacional de Áreas Protegidas de Guatemala (CONAP, 2006), los Apéndices del Convenio sobre el Co mercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES por sus siglas en inglés) y la lista del International Union for Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN por sus siglas en inglés) (IUCN, 2011). El método de rarefacción basado en individuos estima el nú mero medio de especies a través de sub-muestras repetidas al azar de n* individuos a partir de la muestra original más grande, siendo n* = n (el tamaño de la muestra original más pequeña) (Gotelli y Colwell, 2011). Este mis mo procedimiento permite estimar la varianza de S* entre re-ordenamientos al azar de los individuos y la prueba de hipótesis consiste en preguntarse si S (la riqueza observada completa de la muestra más pequeña), se ubica dentro del intervalo de confianza de 95% de S* (la riqueza de especies esperada basada en las sub-muestras al azar de tamaño n); si el valor observado cae dentro del intervalo de confian za, entonces la hipótesis de que la riqueza de la muestra más pequeña basada en todos los individuos n no difiere de la riqueza de una sub-muestra de tamaño

n*, no puede ser rechazada a p < 0.05 (Gotelli y Colwell, 2011). La rarefacción también permite construir una curva entera en la cual el número de individuos sub-muestreados al azar se encuentran en un rango que va de 1 a N (Gotelli y Colwell, 2011). Los valores de riqueza promedio de la curva de rarefacción (curva suavizada) se calcularon en el programa EcoSim ver. 7.0 (Gotelli y Entsminger, 2011). En el mis mo programa se generaron los intervalos de confianza por medio de 1000 iteraciones. El modelo nulo genera un número de pseudo-comunidades por medio de la aleatorización de la matriz de datos y las iteraciones determinan este número; mientras más iteraciones se utilizan, se obtiene mayor precisión en la estimación (Gotelli y Entsminger, 2011). Resultados y Discusión Se registró un total de 229 aves de 59 especies, 46 residentes y 13 migratorias , pertenecientes a 17 familias y cuatro órdenes (Cuadro 1). Se capturaron 143 individuos de 46 especies en Pi y 86 individuos de 28 especies en Pb. Entre sitios se compartieron 15 especies. De las especies documentadas solamente las representantes de la familia Trochilidae están incluidas en el índice tres del LEA, que incluye especies amenazadas por pérdida de hábitat, y en el Apéndice II de la CITES, que incluye todas las especies que aunque en la actualidad aún no se encuentran necesariamente en pelig ro de extinción, podrían llegar a esta situación (CONAP, 2006). Para la IUCN (2011) todas las especies documentadas están consideradas como de menor importancia; en esta categoría se incluyen especies de amplia d istribución y abundantes (Hunter y Gibbs, 2007), es decir, son especies con la que se cuenta con información suficiente y no tienen problemas de conservación.

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Cuadro 1. Aves capturadas en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá (PNLL), Alta Verapaz, Guatemala. Pi= perturbación intermedia, Pb= perturbación baja y R/M = residente/migratoria. Clase Aves

Pi

Pb

R/M

Amazilia tzacatl

5

3

R

Phaethornis longirostris

7

2

R

Phaethornis striigularis

1

1

R

Columbina talpacoti

3

0

R

Geotrygon montana

0

1

R

2

0

R

0

1

R

1

0

R

Arremon aurantiirostris

1

0

R

Orden Apodiformes Famillia Trochilidae

Orden Columbiformes Familia Columbidae

Orden Piciformes Familia Galbulidae Galbula ruficauda Familia Bucconidae Malacoptila panamensis Familia Picidae Veniliornis fumigatus Orden Passeriformes Familia Emberizidae Arremonops chloronotus

4

1

R

Sporophila torqueola

4

6

R

Sporophila americana

12

2

R

Sporophila sp.

1

0

R

Volatinia jacarina

4

0

R

Attila spadiceus

1

0

R

Empidonax albigularis

0

1

M

Empidonax minimus

1

0

M

Mionectes oleagineus

1

3

R

Myiarchus crinitus

0

1

M

Platyrinchus cancrominus

0

1

R

Poecilotriccus sylvia

3

0

R

Familia Tyrannidae

64 Cita suge rida: Kraker-Castañeda, C. & A. J. Cóbar-Carranza. 2011. Uso de rarefacción para la comparación de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

Kraker-Castañeda & Cóbar-Carranza

Cuadro 1. Continuación Clase Aves

Pi

Pb

R/M

2

0

R

0

1

R

Automolus rubiginosus

0

1

R

Dendrocolaptes picumnus

1

0

R

Lepidocolaptes souleyetii

2

0

R

Xenops minutus

1

0

R

Xiphorhynchus flavigaster

1

0

R

Caryothraustes poliogaster

10

0

R

Cyanocompsa parellina

3

0

R

Cyanocompsa cyanoides

0

6

R

Habia fuscicauda

6

1

R

Passerina cyanea

0

7

M

Saltator maximus

3

0

R

Cercomacra tyrannina

1

0

R

Thamnophilus doliatus

1

0

R

2

1

R

Dendroica discolor

1

0

M

Geothlypis trichas

0

1

M

Geothlypis sp.

1

0

R

Icteria virens

7

1

M

Oporornis formosus

4

2

M

Seiurus aurocapilla

3

0

R

Wilsonia citrina

0

1

M

Wilsonia pusilla

2

0

M

11

30

M

1

0

R

Henicorhina leucosticta

2

0

R

Thryothorus maculipectus

3

0

R

Terenotriccus erythrurus Tolmomyias sulphurescens Familia Fumariidae

Familia Cardinalidae

Familia Thamnophylidae

Familia Coerebidae Coereba flaveola Familia Parulidae

Familia Mimidae Dumetella carolinensis Familia Fringiliidae Euphonia gouldi Familia Troglodytidae

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Cuadro 1. Continuación Clase Aves

Pi

Pb

R/M

1 3

0 6

M R

Hylophilus ochraceiceps

1

2

R

Vireo philadelphicus

0

1

M

Manacus candei

7

0

R

Pipra mentalis

8

1

R

Ramphocelus sanguinolentus

2

0

R

Ramphocelus passerinii

0

1

R

1

0

R

1

0

R

Troglodytes aedon Hylocichla mustelina Familia Vireonidae

Familia Pipridae

Familia Thraupidae

Familia Polioptilidae Ramphocaenus melanurus Familia Tityridae Schiffornis turdina

Discernir acerca de las diferencias en la riqueza de especies entre sitios con marcadas diferencias en el tamaño muestral es complicado. Sin embargo, los procedimientos de estandarización buscan corregir este problema, algunos con resultados más confiables que otros, dependiendo si se cumplen sus supuestos o no. Frances y Rathbun (1981) sugieren el método de rarefacción como una alternativa para comparar co munidades de aves, debido a que otras medidas amp liamente utilizadas, por ejemp lo, el índice de diversidad de Shannon, provocan la pérdida de información al combinar variab les como la riqueza de especies y la abundancia relativa en un solo estadístico que no permite asegurar el efecto relativo de una u otra; incluso un mis mo valor para este índice puede ser resultado de distintas combinaciones de estas variables. Distintos autores ya

han utilizado la rarefacción co mo una alternativa para describir co munidades de aves en la región Mesoamericana (Estrada et al., 2000; Greenberg et al., 2000). Por otro lado según Magurran (2004), cuando los datos consisten solamente en listados de especies con sus abundancias, como en este caso, la rarefacción es el único procedimiento de análisis posible. Por med io de este método, se determinó que para una muestra estándar de 86 individuos, no hay superposición de los intervalos de confianza de 95% en el punto en que la muestra mayor (Pi) iguala a la muestra menor (Pb) en la curva de rarefacción, por lo tanto, la diferencia en la riqueza de especies es estadísticamente significativa, con 37 especies en Pi y 28 especies en Pb (Figura 2).

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Figura 2. Curva de rarefacción que presenta la riqueza de especies para una muestra estándar de 86 individuos en usos de suelo con distinto grado de perturbación en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá (PNLL), Guatemala. Se observa que no hay superposición de los intervalos de confianza al 95% en el punto en que la muestra mayor (Pi) se iguala a la menor (Pb).

En contraste a la rarefacción basada en individuos, la rarefacción basada en muestras calcula el número de especies esperado cuando las muestras son seleccionadas al azar (sin reemplazamiento) de una serie de muestras que son colectivamente representativas de un ensamble (Gotelli y Colwell, 2011). La diferencia fundamental entre ambos métodos es que, por diseño, la rarefacción basada en muestras conserva la estructura espacial de los datos y por lo tanto es un tratamiento más realista de las unidades de muestreo utilizadas en la mayoría de estudios de diversidad biológica (Gotelli y Colwell, 2011). Los ecólogos en el campo raramente toman muestras de individuos al azar, en cambio, recolectan muestras que contienen números variables de individuos (Gotelli y Entsminger, 2011). Sin embargo, la

rarefacción basada en muestras no controla directamente diferencias en la abundancia absoluta entre series de muestras, y en el caso de dos series que difieren en el nú mero med io de individuos por muestra, la curva de rarefacción para la serie con mayor abundancia media revelará mayor número de especies (Gotelli y Co lwell, 2011). Gotelli y Colwell (2001) plantean que si hay disponibilidad de datos basados en muestras, puede utilizarse cualquiera de los dos métodos, sin embargo, es preferib le establecer los niveles de heterogeneidad en los datos por med io de las muestras. Para Willott (2001) algunas medidas de esfuerzo basadas en muestras son inapropiadas en estudios comparativos, ya que no distinguen entre diferencias genuinas de la riqueza de especies entre sitios, producto de la probabilidad de detección

67 Cita suge rida: Kraker-Castañeda, C. & A. J. Cóbar-Carranza. 2011. Uso de rarefacción para la comparación de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

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y diferencias en la eficiencia del trampeo, y argumenta que el número de individuos es la mejor unidad de muestreo para evitar este problema, además, no requiere del conocimiento de la biología de las especies en estudio, que muchas veces puede ser incomp leto. En camb io Moreno y Halffter (2001), sugieren que el esfuerzo además debe ser expresado en unidades de muestreo estándar dada su aplicación en el diseño de inventarios, ya que si este solamente fuera indicado como el nú mero de individuos, sería muy difícil la planificación y la estimación del costo al inicio de los mismos.

especies de aves de sotobosque, incluyendo 17 migratorias, con un esfuerzo de captura considerablemente mayor al del presente estudio. Se recomienda que para una referencia más completa de la avifauna de la región se consulte a dicha autora. El listado presentado aquí es parcial aunque relevante por que existen pocas publicaciones sobre la avifauna del país; el objetivo principal en este caso es enfatizar la utilidad de la estandarización por med io del método de rarefacción basada en individuos, como una aproximación más objetiva en la comparación de la riqueza de especies cuando hay diferencias en tamaño De los modelos diseñados para la muestral y los datos recabados limitan estimación de la riqueza de es pecies, la otro tipo de análisis. rarefacción considera el sesgo del submuestreo ajustando o controlando las Conclusiones diferencias en el número de individuos y el nú mero de muestras, sin embargo hay Por medio de la estandarización con el modelos que en general intentan método de rarefacción basada en extrapolar de lo conocido hacia lo que individuos se determinó que la diferencia aún no conocemos (Escalante, 2003). de riqueza de especies entre los usos de Una de las desventajas de estos modelos suelo estudiados es estadísticamente es que extrapolar la riqueza de especies significativa. Para una muestra estándar cuando solamente una proporción de 86 indiv iduos se determinó una pequeña del ensamble ha sido riqueza de 37 especies en Pi y de 28 muestreado produce errores grandes, y el especies en Pb. De las especies resultado depende fuertemente del documentadas solamente los represenestimador utilizado (Co lwell y tantes de la familia Trochilidae están Coddington, 1994). La rarefacción, en incluidos en el índice tres del LEA y el camb io, es considerada como un método Apéndice II de la CITES, y todos los de intrapolación, ya que calcula el individuos identificados hasta nivel número esperado de especies de cada específico son considerados de muestra si todas fueran reducidas a un importancia menor en la lista roja de la tamaño estándar (Gotelli y Co lwell, IUCN. El método de rarefacción permite 2011); este método tiene las desventajas abordar una situación frecuente en de que desaprovecha información, ya ecología de comunidades, la que toma co mo med ida general para comparación de la riqueza de especies todas las muestras el tamaño muestral cuando se presentan diferencias de más pequeño (Moreno, 2001), y cuando tamaño muestral, aun cuando el esfuerzo los tamaños de muestra no son ha sido estandarizado, además de suficientes no distingue entre patrones de proveer cálculos de la variabilidad en las riqueza d istintos, ya que todas las curvas estimaciones para determinar la convergen en abundancias bajas (Gotelli significancia de las diferencias una vez y Colwell, 2001). que ya ha sido re-calculada la riqueza de especies en función de los datos . En la zona de influencia del PNLL, Avendaño (2001) t iene registradas 86 68

Kraker-Castañeda & Cóbar-Carranza

Consejo Nacional de Áreas Protegidas (CONAP). 2006. Convención sobre el Esta investigación se enmarca en el Comercio Internacional de Especies Programa de Experiencias Docentes con Amenazadas de Fauna y Flora silvestres. la Co munidad (EDC) de la Facultad de Gob ierno de Guatemala: Guatemala. Ciencias Químicas y Farmacia, Universidad de San Carlos de Guatemala Escalante, T. 2003. ¿Cuántas especies (USA C). Se agradece el apoyo del hay? Los estimadores no paramétricos de Programa de Investigación y Monitoreo Chao. Elementos: Ciencia y Cultura 52, de la Eco-Región Lachuá (PIM EL) de la 53-56. USA C. Asimismo se agradece a E. Enríquez por sus recomendaciones Estrada, A., P. Cammarano & R. Coates durante la investigación y a nuestros Estrada. 2000. Bird species richness in colegas J. L. Echeverría y P. García por vegetation fences and in strips of su invaluable ayuda en campo. Por residual rain forest vegetation at Los último se agradecen las sugerencias de Tuxt las, Mexico. Biodiversity and C. E. Moreno y un revisor anónimo, que Conservation 9: 1399-1416. permit ieron mejorar este manuscrito. Frances, C. J. & S. Rathbun. 1981. Rarefaction, relative abundance, and Literatura citada diversity of avian co mmunities. The Auk 98, 785-800. American Ornithologists’ Union (A OU). 1998. Check-List of North A merican Gotelli, N. J. & G. L. Entsminger. 2011. Birds. American Orn ithologists’ Union: EcoSim: Nu ll models software for Washington, USA. En: ecology. Version 7.0. Acquired http//www.aou.org/checklist/north/index. Intelligence Inc. & Kesey-Bear: Jericho, php. USA. En: http://garyentsminger.co m/ecosim.ht m Avendaño, C. 2001. Caracterización de la avifauna del Parque Nacional Laguna Gotelli, N. J. & R. K. Colwell. 2001. Lachúa y su Zona de Influencia, Cobán, Quantifying biodiversity: procedures and Alta Verapaz. Tesis de Licenciatura, pitfalls in the measurement and Escuela de Biología, Universidad de San comparison of species richness. Ecology Carlos de Guatemala. Letters 4: 379-391.

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