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Originales

Revista de Logopedia, Foniatría y Audiología 2008, Vol. 28, No. 1, 8-14

Copyright 2008 AELFA y Grupo Ars XXI de Comunicación, S.L. ISSN: 0214-4603

Alteraciones neuropsicológicas y de la fluencia verbal en la Enfermedad de Parkinson

Olga Bruna1 Judit Subirana1 Victoria Villalta1 Carles Virgili1 Carme Junqué2

1

Facultat de Psicologia, Ciències de l’Educació i l’Esport Blanquerna Universitat Ramon Llull

Resumen Se han estudiado las funciones neuropsicológicas en una muestra de 96 pacientes con Enfermedad de Parkinson y 42 controles apareados por género, edad, escolaridad e inteligencia verbal. Los resultados indican que los pacientes afectados por Enfermedad de Parkinson, como grupo, presentan alteraciones en las funciones visuoespaciales, en la memoria y en las funciones frontales, pero que estos déficit no están siempre presentes en todos los pacientes. El análisis de clusters realizado, nos muestra que las alteraciones neuropsicológicas presentes en la Enfermedad de Parkinson están distribuidas en subgrupos. En un primer grupo, se observó la presencia de afectación cognitiva generalizada, en un segundo subgrupo una ausencia de déficit cognitivos y, finalmente, el último subgrupo presentaba alteraciones específicas en las funciones visuoespaciales y frontales. La fluencia verbal mostraba el mismo patrón de deterioro que las funciones frontales y se encontró una diferencia significativa entre los pacientes y el grupo control en dicha función. La depresión estaba presente en un 50% de los pacientes y estaba fuertemente relacionada con los déficit frontales. Las conclusiones de este estudio revelan la importancia de evaluar las funciones neuropsicológicas y el lenguaje en los pacientes afectados por Enfermedad de Parkinson con la finalidad de conocer el patrón de deterioro, para favorecer su funcionamiento y calidad de vida. Palabras clave: Alteraciones neuropsicológicas, Enfermedad de Parkinson, fluencia verbal, lenguaje.

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Facultat de Medicina. Universitat de Barcelona

Neuropsychological impairment and verbal fluency deficits in Parkinson’s Disease Neuropsychological functions have been studied in a group of 96 patients with Parkinson’s disease and 42 controls matched by gender, age, educational level and verbal intelligence. The results show that patients with Parkinson’s disease, as a whole, show deficits in visuospatial functioning as well as in memory and frontal performance. However, these sorts of deficits are not presented in all the patients at a time. The cluster’s analysis indicates that the neuropsychological alterations in the Parkinson’s group can be distributed in three subgroups. On a first group we could see a generalized cognitive decline pattern; in a second group we could not find any deficit at all; and finally, in a third group we could observe specific deficits on visuospatial and frontal functions. Verbal fluency showed the same pattern as frontal impairment and we could find significant differences related to this variable between the patients with Parkinson’s disease and the controls. Depression symptoms were found on a 50% of the patients. We can conclude, therefore, that the neuropsychological and language assessment in patients with Parkinson’s disease is an important issue to take into consideration as it may help in knowing the impairment pattern and also in improving the patients day to day functioning as well as it’s quality of life. Key words: Language, neuropsychological impairment, Parkinson’s disease, verbal fluency.

Introducción Correspondencia: Olga Bruna Profesora Titular Facultat de Psicologia i CEE Blanquerna Universitat Ramon Llull

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C/ Císter, 34, 08022 Barcelona Tel. 93 253 30 00, Fax. 93 253 30 31 Correo electrónico: [email protected]

La Enfermedad de Parkinson es un trastorno idiopático asociado con un déficit dopaminérgico en los ganglios basales y sus conexiones con la sustancia negra (Lezak, Howieson y Loring, 2004). Desde la defi18

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nición inicial de la Enfermedad de Parkinson hasta la actualidad se han descrito la presencia de una gran variedad de alteraciones neuropsicológicas relacionadas con la enfermedad. En este sentido, podemos observar que los pacientes afectados por Enfermedad de Parkinson acostumbran a presentar distintos patrones de alteración relacionados con el deterioro o la afectación de las funciones cognitivas, siendo la Enfermedad de Parkinson una de las enfermedades degenerativas asociadas a la demencia más controvertida. Aunque la mayor prevalencia de demencia asociada a la Enfermedad de Parkinson ha sido ampliamente reconocida (Girotti, Soliveri, Carella, Piccolo, Caffarra y Musicco, 1988; Mayeux, Stern, Rosenstein, Marder, Hauser y Cote, 1988), existe aún cierta discrepancia acerca la proporción de pacientes que presentan demencia (Zadikoff y cols., 2008). En este sentido, es importante tener en consideración la diferenciación entre lo que podríamos considerar un deterioro cognitivo global, que indicaría la presencia de demencia, de lo que serían déficit específicos que implicarían la alteración de una o más funciones cognitivas. En la literatura neuropsicológica relativa a la Enfermedad de Parkinson se observa una amplia controversia acerca de los déficit cognitivos presentes en la enfermedad. En esta línea, se han descrito déficit específicos en la memoria y en la capacidad de aprendizaje (El-Awar, Becker, Hammon, Nebes y Boller, 1987; Della Salla, Pasetti y Sempio, 1987; Lezak y cols., 2004), en el funcionamiento frontal (Taylor, Saint-Cyr y Lang, 1986; Dubois, Pillon, Lhermitte y Agid, 1990; Hannay, Howieson, Loring, Fischer y Lezak y cols., 2004) y en las habilidades visuoespaciales (Brown y Marsden, 1986; Levin y cols., 1991; Muslimoviç, Schmand, Speelman y de Haan, 2007). Los déficit cognitivos asociados a la Enfermedad de Parkinson en estadios iniciales son similares y, a veces resulta difícil diferenciarlos de otros déficit producidos por lesiones frontales o del córtex prefrontal como problemas atencionales o en las funciones ejecutivas (Lezak y cols., 2004). Por lo tanto, aunque en la actualidad se acepta que las disfunciones neuropsicológicas se encuentran presentes en la enfermedad, aún se mantiene la controversia acerca de cuáles son los déficit cognitivos específicos asociados a la Enfermedad de Parkinson y cuál es la distribución de estas alteraciones en el conjunto de pacientes. Estudios previos indican que la presencia de déficit neuropsicológicos en la Enfermedad de Parkinson respondería a una distribución por subgrupos, de forma que no todos los pacientes presentarían 19

el mismo patrón de alteración neuropsicológica (ElAwar y cols., 1987; Boller, 1980). Contrariamente otros autores defienden una distribución continua de los déficit cognitivos en la Enfermedad de Parkinson (Girotti y cols., 1988; Lichter y cols., 1988). En la definición de las alteraciones neuropsicológicas asociadas a la Enfermedad de Parkinson, a menudo se describen déficit en la fluencia verbal, la habilidad para generar palabras de forma espontánea a partir de una consigna determinada en un corto período de tiempo (Flowers, Robertson y Sheridan, 1995; Gurd, 2000). Las tareas de fluencia verbal requieren la producción de palabras que empiezan por una determinada letra (fluencia verbal fonética) o la producción de palabras de una categoría verbal determinada (fluencia verbal semántica) (Hannay, Howieson, Loring, Fischer y Lezak, 2004). Sin embargo, la evaluación experimental de la fluencia verbal con tareas estandarizadas ha producido divergencias en los resultados. Algunos estudios no han encontrado diferencias significativas en la evaluación de la fluencia verbal semántica (Millner, 1985; Caltagirone, Carlesimo, Nocentini y Vicary, 1989), fonética (Gotham, Brown y Marsden, 1988) o ambas (Hanley, Dewick, Davies, Playfer y Turnbull, 1990; Sholtissen, Dijksta, Reithler y Leentjens, 2006) entre pacientes con Enfermedad de Parkinson y controles o han encontrado diferencias poco significativas. Otros estudios más recientes (Piovezan, Teive, Piovezan, Mader y Wernek, 2007) indican que tanto la fluencia verbal fonética como la semántica están moderadamente afectadas en la Enfermedad de Parkinson, presentándose más dificultades en la fluencia verbal fonética que en la semántica (Bayles, Trosset, Tomoeda, Montgomery y Wilson, 1993, Donovan, 2000). En el presente estudio se plantea la relativa independencia de los trastornos neuropsicológicos en la Enfermedad de Parkinson y la existencia de un patrón de relación diferente con las variables clínicas y motoras. Se plantea, asimismo, que la fluencia verbal, especialmente la fluencia verbal semántica, se encontrará afectada en los pacientes con Enfermedad de Parkinson.

Método Sujetos De una muestra inicial de 105 sujetos con Enfermedad de Parkinson, se excluyeron aquellos que pre-

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sentaban además criterios para el diagnóstico de demencia según el DSM-IV. Así pues, se estudió una muestra compuesta por 96 pacientes afectados por Enfermedad de Parkinson que no cumplían criterios de demencia y un grupo de 42 sujetos control sin diagnóstico de Enfermedad de Parkinson ni de demencia. De la muestra (n = 96), 53 sujetos eran hombres y 43 mujeres de edades comprendidas entre los 37 y los 84 años. Del grupo control (n = 42), 20 sujetos eran hombres y 22 mujeres, de edades comprendidas entre los 40 y los 85 años. En la tabla 1 se muestran los datos sociodemográficos de ambos grupos. En el momento de la evaluación, 77 pacientes (80,2%) recibían tratamiento con levodopa, 19 (29,8%) con bromocriptina y 22 (22,9%) recibían tratamiento con anticolinérgicos; 14 (14,6%) no recibían ningún tratamiento antiparkinsoniano.

Material La sintomatología clínica de la Enfermedad de Parkinson fue evaluada con la Unified Scale of Parkinson Disease (UPDRS) (Fahn y Elton, 1987). La evaluación clínica también incluía la evaluación de la sintomatología depresiva con la Beck Depression Inventory Scale (Beck, Ward, Menelson, Mock y Erbaugh, 1961) y una evaluación neuropsicológica. Dicha batería estaba compuesta por distintas pruebas que evaluaban las funciones cognitivas generales, funciones motoras y velocidad psicomotora, habilidades visuoespaciales, visuoperceptivas y visuoconstructivas, memoria y fun-

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Tabla 1

Procedimiento Después de la valoración clínica, y bajo el consentimiento explícito del paciente, se realizó la exploración neuropsicológica y la valoración de la depresión en las que el sujeto fue evaluado individualmente por el mismo examinador en una o más sesiones con la finalidad de evitar la fatiga del paciente. El orden de administración de las pruebas neuropsicológicas fue preestablecido con la finalidad de obtener el máximo rendimiento. La exploración neuropsicológica tenía una duración de entre 2 y 3 h. Los datos correspondientes a la valoración clínica y a la exploración neuropsicológica fueron tratados con el paquete de análisis estadístico SPSS 15.

Resultados Los resultados del estudio muestran que los pacientes con Enfermedad de Parkinson presentan déficit en las funciones motoras y psicomotoras, en las habilidades visuoespaciales, visuoperceptivas y visuoconstructivas y en las funciones frontales en comparación con el grupo control, en todas las

Datos sociodemográficos de la muestra (n = 96) y del grupo control (n = 42) Pacientes

Controles

Hombres

Mujeres

Total

Hombres

Mujeres

Total

53

43

96

20

22

42

Media

DT

Rango

Media

DT

Rango

64,3

8,7

37-84

64,1

9,6

40-85

Años de escolaridad (años)

6,8

3,5

0-17

7,5

3,9

2-17

Años de evolución de la Enfermedad de Parkinson (años)

6,7

5,2

1-35

57,7

10,4

25-79

2,4

0,7

1-5

Género

Edad (años)

Edad de inicio de la Enfermedad de Parkinson (años) Gravedad (estadios de Hoehn y Yahr)

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cionamiento frontal. La fluencia verbal fue evaluada con la Controlled Oral Word-Association Test (FAS), subtest de la Multilingual Aphasia Examination (Benton y Hamsher, 1978), y el Animal-Naming Test, subtest que se incluye en la Boston Diagnostic Aphasia Examination (Goodglass y Kaplan, 1983).

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pruebas neuropsicológicas administradas, con un elevado nivel de significación. Aproximadamente, un 52% de los pacientes mostraron déficit psicomotores y de velocidad psicomotora, un 48% mostraron alteraciones visuoespaciales, un 24% mostraron déficit frontales y un 15% mostraron deterioro amnésico. El deterioro de la memoria que presenta el grupo de pacientes con Enfermedad de Parkinson no es global sino específico para la memoria visual a corto plazo y la capacidad de aprendizaje (p < 0,001). La memoria visual a corto plazo se encuentra alterada en un 41% de los pacientes y la capacidad de aprendizaje en un 15%. Estos resultados nos muestran que la capacidad de aprendizaje en la Enfermedad de Parkinson se encuentra reducida pero no alterada gravemente como en la Enfermedad de Alzheimer. Sólo un grupo de pacientes mostraron alteración en esta función. El análisis de clusters mostró que los déficit cognitivos que presentaban los pacientes con Enfermedad de Parkinson se distribuían en tres grupos. Un primer grupo describía pacientes con un deterioro cognitivo generalizado. Un segundo grupo describía pacientes con ausencia de déficit. Un tercer grupo describía pacientes con déficit específicos en las funciones frontales y visuoespaciales. En relación a la fluencia verbal, mostraba el mismo patrón de deterioro que las funciones frontales y se encontró una diferencia significativa entre los pacientes (n = 96) y el grupo control (n = 42) en dicha función (t = 3,76; gl = 137; p < 0,001). La fluencia verbal semántica se encuentra más alterada que la fonética en los pacientes con Enfermedad de Parkinson, existiendo diferencias significativas entre el grupo control y el grupo de pacientes (t = 4,25; gl = 137; p < 0,001). Sin embargo, las diferencias no han sido significativas en relación a la fluencia verbal Tabla 2

FVT < 20 FVT 20-30 FVT 31-40 FVT > 40

60,00

50,00

Porcentaje

40,00

30,00

20,00

10,00

0,00 Pacientes

Controles Grupos

Figura 1

Representación gráfica de los resultados obtenidos en la prueba de fluencia verbal.

con consigna fonética. En la tabla 2 se muestran los resultados de la comparación de medias entre pacientes y grupo control en relación a la prueba de fluencia verbal. En general, observando la fluencia verbal total (fig. 1), existe una diferencia sustancial entre el porcentaje de pacientes (33%) y el de sujetos control (57,2%) que evocan entre 31 y 40 palabras. En relación a la prueba de fluencia verbal con consigna fonética, un 61,1% de pacientes y un 83,3% de sujetos control evocan entre 10 y 20 palabras. Respecto a la fluencia verbal con consigna semántica, se dieron porcentajes similares y elevados de pacientes (74,1%) y sujetos control (57,2%) que evocan entre 10 y 20 palabras. De los resultados obtenidos, también cabe destacar que la fluencia verbal fonética correlaciona directamente con la edad de inicio de la Enfermedad de Par-

Comparación de medias entre pacientes y grupo control en la prueba de fluencia verbal Pacientes

Grupo control

Media1

DE

Rango

Media1

DE

Rango

t

p

Fluencia verbal con consigna fonética

13,3

5,3

3 - 31

15,04

3,4

9 - 22

-2,26

0,026

Fluencia verbal con consigna semántica

15,9

5,03

3 - 32

19,5

4,4

10 - 32

-4,25

0,000**

Fluencia verbal total

29,3

9,4

12 - 54

34,6

6,7

20 - 54

-3,76

0,000**

** p < 0,001 Expresado en número de palabras

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Tabla 3

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Correlaciones entre la prueba de fluencia verbal y las variables clínicas

Edad

Tiempo de evolución

Edad de inicio de la Enfermedad de Parkinson

1

FVF

-0,28*

0,08

-0,28*

-0,14

-0,24

FVS2

-0,26*

-0,06

-0,19

-0,29*

-0,20

3

-0,30*

0,01

-0,26*

-0,23

-0,24

FVT

Severidad (Hoen y Yahr)

Depresión (Beck)

1

Fluencia verbal con consigna fonética Fluencia verbal con consigna semántica 3 Fluencia verbal total * p < 0,01 2

kinson (r = 0,28; p < 0,01) y que la fluencia verbal semántica correlaciona directamente con la severidad de la Enfermedad de Parkinson (r = 0,29; p < 0,01). En general, la prueba de fluencia verbal correlaciona con la edad de inicio de la Enfermedad de Parkinson (r = 0,26; p < 0,01), con la edad del paciente (r = 0,30) y con la depresión (r = 0,24) todas con p < 0,01 (tabla 2). La fluencia verbal no correlaciona con la UPDRS. La evaluación de la relación entre las variables neuropsicológicas y las clínicas mediante un análisis de correlación de Pearson ha indicado que la edad de inicio y la gravedad de la enfermedad se relacionan de forma significativa con el deterioro motor y la velocidad psicomotora (p < 0,01) y las funciones visuoespaciales (p < 0,001). Sin embargo, las variables clínicas no se relacionan con las funciones amnésicas ni frontales. La sintomatología depresiva está presente en el 50% de los pacientes y está muy relacionada con los déficit frontales.

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Discusión

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Los estudios realizados sobre las alteraciones neuropsicológicas en pacientes con Enfermedad de Parkinson describen la presencia de déficit específicos en la memoria así como alteraciones en la velocidad de procesamiento, funciones frontales y habilidades visuoespaciales (El-Awar y cols., 1987; Della Salla y cols., 1986; Dubois, y cols., 1990; Brown y Marsden, 1986; Levin y cols., 1991; Lezak y cols., 2004; Muslimoviç y cols., 2007). Los resultados del presente estudio concuerdan con la literatura previa, en el sentido de que los pacientes con Enfermedad de Parkinson presentan déficit en las funciones motoras y psicomotoras, en las habilidades visuoes-

paciales, visuoperceptivas y visuoconstructivas y en las funciones frontales en comparación con el grupo control. En cuanto al patrón de alteración neuropsicológica en la Enfermedad de Parkinson, todavía se mantiene la controversia acerca de cuáles son los déficit cognitivos específicos asociados a la Enfermedad de Parkinson y cuál es la distribución de estas alteraciones en el conjunto de pacientes. Algunos estudios refieren una distribución por subgrupos, de forma que no todos los pacientes presentarían el mismo patrón de alteración neuropsicológica (Boller y cols., 1980; Mortimer, Jun, Kuskowsky y Webster, 1987), mientras que otros autores defienden una distribución continua de los déficit cognitivos en la Enfermedad de Parkinson (Girotti y cols., 1988; Lichter y cols., 1988). Los resultados obtenidos en este estudio van a favor de la propuesta que plantea una distribución por subgrupos de las alteraciones neuropsicológicas presentes en la Enfermedad de Parkinson, de forma que es posible diferenciar tres subgrupos: un primer grupo correspondería a pacientes con un deterioro cognitivo generalizado; otro grupo no presentaría déficit cognitivos y finalmente, en un tercer grupo se podría observar la presencia de déficit específicos en las funciones frontales y visuoespaciales. Las alteraciones en la fluencia verbal han mostrado un mismo patrón de deterioro que las funciones frontales y se han hallado diferencias significativas entre los pacientes con Enfermedad de Parkinson y el grupo control, especialmente en la fluencia verbal con consigna semántica. Dichos resultados siguen las directrices de la mayoría de estudios recientes realizados sobre el tema (Taylor et al., 1986; Gotham y cols., 1988 y Henry y Crawford, 2004). Las funciones visuoespaciales, amnésicas y frontales se relacionan de forma diferente con las variables 22

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clínicas. De este modo, los déficit visuoespaciales se relacionan de forma significativa con la gravedad de la enfermedad, la edad de inicio y las tareas de ejecución motora mientras que el grado de significación de las funciones amnésicas y frontales no es tan elevado. Así pues, podemos ver que los déficit visuoespaciales son los que se encuentran más directamente relacionados con la Enfermedad de Parkinson. Los déficit de las funciones amnésicas se relacionan con la presencia de deterioro cognitivo generalizado y atrofia en la TC, indicando así una disfunción generalizada en algunos de los pacientes con Enfermedad de Parkinson. La depresión se encuentra presente en la mitad de los pacientes y se relaciona de forma directa con los déficit frontales. En conclusión, los resultados del presente estudio muestran que la fluencia verbal se encuentra alterada en la Enfermedad de Parkinson, especialmente la fluencia verbal semántica, y que existe una relativa independencia de los déficit neuropsicológicos evaluados. Los déficit relacionados de forma más directa con la Enfermedad de Parkinson son los visuoespaciales, probablemente debido a la disfunción estriatal, seguido de las alteraciones en las funciones frontales y, finalmente los déficit en la memoria. Querríamos destacar la importancia de la evaluación de las funciones neuropsicológicas y del lenguaje en los pacientes afectados por Enfermedad de Parkinson para obtener un mejor conocimiento del nivel y grado de afectación de cada paciente para poder favorecer y potenciar su funcionamiento y mejorar su calidad de vida.

Agradecimientos Este trabajo ha sido realizado con la ayuda a la Investigación concebida por la Facultad de Psicología, Ciències de l’Educació i l’Esport Blanguerna de la Universitat Ramón Llull, (período 2007-2008) al Grupo de Investigación en Neuropsicología.

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Recibido: 14/03/08 Aceptado: 25/03/08

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